《惡魔獵人4》的故事劇情主要圍繞一個名叫"獵魔人"的組織，該組織由一群有特殊能力的人組成，他們的職責是為了保護城市的安全，打擊和懲治那些犯罪的惡魔。
主角艾瑞克是一名有獵魔人資格的年輕人，他被派去一個看似普通的案子，去追捕一個犯罪的惡魔。然而，隨著他深入調查，他發現了令人難以置信的真相，他所在的城市正在遭受一個巨大的陰謀的打擊。
在他進一步探索和揭露真相的過程中，他開始了解到其他獵魔人的真面目，他們有的過於熱衷於權力，有的過於自負，有的過於冷酷無情。而艾瑞克在這個過程中，也開始學習如何控制自己的力量，如何做出正確的選擇，如何抵抗那些試圖引誘他走向黑暗面的力量。
在故事的高潮部分，艾瑞克面對了一個巨大的敵人——一個過去被他誤殺的獵魔人的幽靈，他被這個幽靈的怨念困住，無法逃離。然而，在這個危機的時刻，艾瑞克找到了自己的力量，他成功地解開了這個幽靈的怨念，拯救了整個城市。
故事結尾，艾瑞克成長為一名真正的獵魔人，他學習到了如何控制自己的力量，如何正確地使用它來保護城市的安全。他學習到了在這個世界上還有很多他需要面對和戰斗的敵人，但是他學習到了如何克服他們。故事以艾瑞克在城市中的新任務為結束，帶著對未來的希望和信心的旋律。