《Halo 4》的故事發生在拯救了地球後，士官長諾曼·“里克”·史蒂文斯的新任務來臨：聯合國太空指揮部的一份新的命令將士官長派往一個陌生的星系，以探索那裡可能存在的未知生命形式。在這片新的宇宙中，他將遭遇新敵人——適應性極強的“脫離者”，它們強大、殘忍且具備戰略性組織。與此同時，新敵人暗影獵手出現，在戰鬥中士官長發現他們竟然是人類的後裔，卻因為適應力極強的脫離者壓迫而不得不選擇反抗。
士官長與凱特·洛克維爾的隊伍一同探索這個未知世界，他們必須在這個充滿危險的新宇宙中生存下去，同時面對脫離者和人類後裔的挑戰。
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