寂靜嶺3的故事發生在寂靜嶺的世界觀中一個新的章回中。故事的主角是一位名叫Jill（吉爾）的女士，她來到寂靜嶺的原因是尋找她失散多年的兒子。
在這個新章回中，寂靜嶺的秘密和這個地方的精神醫學觀念都受到了更多的關注。這個故事同時包含了一種深度的人性探索，因為主角Jill的行為和選擇，直接影響了她和她的兒子之間的關係。
遊戲開篇，Jill 在鎮上的廢墟中發現了一本繪有寂靜嶺地圖的兒童繪本，當她讀著這本繪本時，它卻像屏風一樣揭示了一個通往異常境域的通道。當她穿過那道屏障，一個更加險峻和充滿恐懼的寂靜嶺在她面前展開。她遇到了有病的房客和幻想的囚犯，還有一種純粹因為對失散兒子的執念而進入迷路的無辜人員。
但是故事的最終結局是非常獨特和痛苦的，它打破了開放世界遊戲中的常規。她開始選擇不再幫助患者或病號來維持一個與兒子的穩定聯繫。最終Jill會遭遇到這個全新的寂靜嶺中由阿爾文妻子協同建造的一座教堂形結構的現實折磨和監視下結束自己的生命，帶著所有悔恨、悲痛與不盡人意告終。